Formé à l'École nationale supérieure des arts appliqués et des métiers d'arts Olivier de Serres, à l’École Florent et au Conservatoire national supérieur d'art dramatique, Éric Ruf est administrateur général de la Comédie-Française depuis août 2014. Comédien, metteur en scène et scénographe, il entre dans la Maison de Molière en tant que pensionnaire le 1er septembre 1993, en devient le 498e sociétaire le 1er janvier 1998, et sociétaire honoraire le 24 décembre 2014. Il y mène une politique artistique où se côtoient grands maîtres de la mise en scène (Ivo van Hove, Deborah Warner, Alain Françon, Robert Carsen, Lars Norén, Thomas Ostermeier, Guy Cassiers…) et jeunes générations (Le Birgit Ensemble, Léna Bréban, Chloé Dabert, Julie Deliquet, Lisa Guez, Géraldine Martineau, Tommy Milliot, Maëlle Poésy, Marie Rémond, Martine Rose, Louise Vignaud, …).
Metteur en scène et scénographe au théâtre comme à l’opéra ou au ballet, il a notamment coécrit et dirigé Du désavantage du vent (édition Les Solitaires Intempestifs) et Les belles endormies du bord de scène au Centre dramatique de Bretagne et Théâtre national de Chaillot. Il met en scène et scénographie Le Cas Jekyll de Christiane Montalbetti au Théâtre national de Chaillot, Le Pré aux clercs à l’Opéra Comique et Pelléas et Mélisande au Théâtre des Champs-Élysées. Pour la Comédie-Française, La Vie de Galilée de Brecht (Salle Richelieu – 2019), Bajazet de Racine (Théâtre du Vieux-Colombier – 2017 puis au Studio Marigny – 2020), Roméo et Juliette de Shakespeare (Salle Richelieu – 2015), Peer Gynt d’Ibsen (Grand Palais – 2012), Et ne va malheurer de ton malheur ma vie spectacle conçu autour des tragédies de Robert Garnier (Studio-Théâtre – 2005). En tant que scénographe, il collabore entre autres avec l’Opéra-Comique (Fortunio de Messager, Le Pré aux clercs d’Hérold et Le Comte Ory de Rossini), le Théâtre des Champs-Élysées (Dom Pasquale de Donizetti, La Clemenza di Tito de Mozart, La Didone de Cavalli, Mithridate de Mozart), le Théâtre des Bouffes du Nord (Le Bourgeois gentilhomme de Molière, Le Triomphe de l’amour de Marivaux), l’Opéra national de Paris (La Source, ballet de Jean-Guillaume Bart, La Cenerentola de Rossini), le Théâtre du Rond-Point (Le Mental de l’équipe d’Emmanuel Bourdieu), le Théâtre national de Chaillot (L’Homme qui se hait d’Emmanuel Bourdieu) et bien entendu la Comédie-Française où il a déjà conçu les décors de Fantasio d’Alfred de Musset, Cyrano de Bergerac d'Edmond Rostand, Vie du grand dom Quichotte et du gros Sancho Pança de Da Silva, Troïlus et Cressida de Shakespeare, Lucrèce Borgia de Victor Hugo, La Critique de l'école des femmes, Le Misanthrope, Les Fourberies de Scapin, George Dandin et Le Bourgeois gentilhomme de Molière, Le Loup de Marcel Aymé, 20 000 lieues sous les mers d’après Jules Verne, spectacle dont il signe également les costumes, Le Petit-maître corrigé de Marivaux, Fanny et Alexandre d’après Ingmar Bergman qu’il cosigne avec Julie Deliquet et La Conférence des objets de et mis en scène par Christine Montalbetti. Pour la saison 2021-2022, il cosigne deux nouvelles scénographies d’abord avec Julie Deliquet pour Jean-Baptiste, Madeleine, Armande et les autres d’après Molière (du 17 juin au 25 juillet –Salle Richelieu puis avec Louis Arene pour Le Mariage forcé de Molière (du 26 mai au 3 juillet – Studio-Théâtre).
Au théâtre, il travaille sous la direction de metteurs en scène tels que Jacques Lassalle, Patrice Chéreau, Alain Françon, Denis Podalydès, Christian Schiaretti, Anatoli Vassiliev, Yves Beaunesne, Jean-Yves Ruf, Éric Vignier, Jean-Pierre Vincent, Jean-Luc Boutté, Jean Dautremay, Jérôme Savary. Au cinéma et à la télévision, on a pu le voir dans des réalisations d’Yves Angelo, Nicole Garcia, Arnaud Desplechin, Nina Companeez, Josée Dayan, Valéria Bruni-Tedeschi, Ursula Meier, Emmanuel Bourdieu, Yvan Attal, Roman Polansky...
Prix Gérard-Philipe de la Ville de Paris en 1999, Éric Ruf a reçu, en 2007, les Molière du décorateur et du second rôle masculin pour Cyrano de Bergerac, en 2012, le prix Beaumarchais du Figaro et le grand prix du syndicat de la critique pour le meilleur spectacle théâtral de l'année pour Peer Gynt et, en 2016, le Molière de la création visuelle pour 20 000 lieues sous les mers d’après Jules Verne. En tant qu’administrateur général, il a reçu le Molière du Théâtre public à deux reprises, pour Les Damnés d’après Luchino Visconti dans la mise en scène d’Ivo van Hove en 2017 et pour La Nuit des rois ou Tout ce que vous voulez de Shakespeare dans la mise en scène de Thomas Ostermeier en 2019. Il reçoit également le grand prix du syndicat de la critique pour Pelléas et Mélisande dont il signe la mise en scène et la scénographie au Théâtre des Champs-Élysées en 2017.
Éric Ruf est commandeur dans l’ordre des Arts et Lettres.